Introducción
La bacteria Agrobacterium tumefaciens es el agente etiológico de la enfermedad conocida como «agalla de corona» o «tumor de cuello», la cual provoca crecimientos tumorales en diversas especies vegetales, generando pérdidas económicas significativas (Öksel et al., 2024). Este fenómeno patológico se debe a la transferencia natural de secciones específicas del ADN de A. tumefaciens a las células huésped, un proceso mediado por plásmidos Ti (inductor de tumores) que codifican genes para la síntesis de reguladores de crecimiento y opinas (Villalta & Gatica-Arias, 2019). Las agallas, que inicialmente pueden ser duras, desarrollan cavidades con el tiempo, y en plantas jóvenes, el daño directo afecta el rendimiento y provoca el retraso del crecimiento (Malik et al., 2021). No existen métodos químicos ni físicos completamente efectivos para controlar esta enfermedad (Etminani et al., 2022). En este contexto, el control biológico emerge como una alternativa prometedora, particularmente mediante el uso de cepas no patógenas de la misma especie bacteriana, como Agrobacterium radiobacter, que ha demostrado ser eficaz en la inhibición del crecimiento de A. tumefaciens (Ponchet, 1982). Este control biológico se basa en la capacidad de A. radiobacter para inhibir la virulencia de A. tumefaciens a través de la producción de bacteriocinas, como la agrocin 84, que interfiere con el reconocimiento del sitio receptor del huésped por parte del patógeno (Ponchet, 1982). Esta bacteriocina, que es un nucleótido basado en adenina en lugar de una proteína, es producida por A. radiobacter y es tóxica para las cepas de A. tumefaciens que contienen los compuestos de opinas nopaline y agrocinopina (Malik et al., 2021). Un ejemplo exitoso de esta estrategia es la cepa K84 de Agrobacterium radiobacter, que ha sido utilizada comercialmente para proteger contra la enfermedad de la agalla de corona durante más de 15 años (Amer et al., 2024; Ryder & Jones, 1991).
Planteamiento del problema
A pesar de la eficacia demostrada, la patogenicidad ocasional y la transferencia de plásmidos han impulsado la investigación hacia nuevas cepas y métodos para optimizar la erradicación de esta enfermedad (Pilić et al., 2023; Sharma et al., 2017). La transferencia de su T-DNA a la planta huésped desequilibra las hormonas auxina y citoquinina, provocando el desarrollo incontrolado de agallas, que pueden causar pérdidas económicas considerables en la agricultura global (Zhang et al., 2023). Este proceso de transferencia génica, mediado por el sistema regulador de dos componentes VirA/G, conduce a la sobreproducción de fitohormonas, resultando en la proliferación celular anómala característica de las agallas (Liu & Nester, 2006; Singh et al., 2017). Aunque la cepa K84 de *A. radiobacter* produce agrocin 84, la cual inhibe eficazmente muchas cepas patógenas de *A. tumefaciens*, su eficacia puede ser limitada contra aquellas cepas que no son sensibles a esta bacteriocina o que han desarrollado resistencia (Vidaver, 1976; Zhou et al., 2020).
Objetivos
Por lo tanto, la optimización de los métodos de biocontrol y el desarrollo de nuevas estrategias se centran en la identificación de cepas con un espectro de actividad más amplio o la combinación de agentes para una acción sinérgica, especialmente a la luz de la limitada investigación sobre la diversidad y los mecanismos de acción de las bacteriocinas en bacterias fitopatógenas (Rasoamanana, 2022). Además, la transferencia conjugativa del plásmido pAgK84, responsable de la producción de agrocin 84 y resistencia, hacia cepas patogénicas de *A. tumefaciens* ha generado resistencia a este agente de biocontrol, lo que subraya la necesidad de desarrollar nuevas estrategias (Malik et al., 2021; Soylu & BOZKURT, 2019). De hecho, la cepa modificada genéticamente *A. radiobacter* K1026, resultado de la deleción de una región de 5.9 kb en el plásmido pAgK84, ha sido exitosamente implementada comercialmente para mitigar la gallinaza en frutas de hueso, demostrando la viabilidad de tales enfoques (Majumdar, 2023). La búsqueda de alternativas y el refinamiento de las estrategias de biocontrol continúan siendo primordiales para contrarrestar la evolución de la resistencia y la diversidad genética de las cepas patógenas, especialmente considerando que algunas cepas de *A. tumefaciens* son resistentes al agente de biocontrol K84 (Torres et al., 2021). La capacidad de *A. radiobacter* K84 para catabolizar opinas y producir moléculas anti-agrobacterianas depende en gran medida de genes localizados en sus plásmidos, incluyendo pAtK84b, que confiere la capacidad de catabolizar nopaline y agrocinopina, y pAgK84, que contiene los genes para la producción e inmunidad a la agrocin 84 (Platt et al., 2014). Este complejo sistema genético subraya la sofisticación de los mecanismos de biocontrol y la interacción coevolutiva entre especies bacterianas en la rizosfera (Kim et al., 2006). Sin embargo, el riesgo de transferencia horizontal de los plásmidos que confieren la producción de agrocin 84 y la resistencia a ella a cepas patógenas de *A. tumefaciens* representa un desafío persistente en la estrategia de biocontrol (Bardin et al., 2015). Este riesgo puede llevar a la aparición de cepas patógenas resistentes a agrocin 84 o, incluso, a la conversión de agentes de biocontrol avirulentos en patógenos (Platt et al., 2014). Para mitigar este riesgo, se ha desarrollado un derivado de K84 que produce agrocin 84 pero carece de la región que permite la transferencia conjugativa del plásmido pAgK84, reduciendo así la probabilidad de diseminación de la resistencia (Comby, 2011). Esta cepa modificada, conocida como K1026, posee un plásmido pAgK1026 con una deleción en la región de transferencia conjugativa, incluyendo segmentos de los genes traG y traA, así como el sitio oriT, lo que imposibilita su diseminación a otras agrobacterias (Kim et al., 2006). La cepa K1026, comercializada como NOGALLTM, retiene la capacidad de inhibir las cepas sensibles a agrocin 84 sin la preocupación de la transferencia de plásmidos (Sharma et al., 2017), lo que representa un avance significativo en la estabilidad genética de los agentes de biocontrol (Minuto et al., 2005).
Agrobacterium radiobacter como agente de biocontrol
Este microorganismo antagonista, en particular la cepa K84, ejerce su acción a través de la producción de bacteriocinas, específicamente la agrocin 84, que es letal para cepas sensibles de *A. tumefaciens* (Singh et al., 2017). La agrocin 84 actúa inhibiendo el crecimiento de las células de *A. tumefaciens* que metabolizan opinas como la nopaline y la agrocinopina, las cuales son producidas por la planta huésped bajo la influencia de la infección (Raaijmakers et al., 2008). Este mecanismo de acción se basa en la interferencia con la replicación del ADN de las células patógenas, una estrategia que ha demostrado ser efectiva en el control de la enfermedad de la agalla de la corona (Raaijmakers et al., 2008). Sin embargo, la transferencia horizontal de plásmidos confiriendo resistencia a agrocin 84 a cepas patógenas de *A. tumefaciens* ha emergido como una limitación, comprometiendo la eficacia a largo plazo de esta estrategia de biocontrol (Ajouz, 2009). Este fenómeno ha llevado a la investigación de nuevas cepas de *Agrobacterium radiobacter* y otros agentes de biocontrol con mecanismos de acción diversificados, buscando superar las limitaciones de la agrocin 84 y ampliar el espectro de control (KÜSEK & ÇINAR, 2016). Por ejemplo, se ha investigado la cepa K1026 de *Agrobacterium rhizogenes*, la cual inhibe la capacidad de *A. tumefaciens* para replicar su ADN, reduciendo su impacto perjudicial en las plantas infectadas (Pilić et al., 2023). Complementariamente, la identificación de lactonasas, como la BlcC producida por *A. tumefaciens*, que degradan las señales de quorum-sensing, sugiere vías para modular la virulencia bacteriana y, por ende, el desarrollo de la agalla (Khan & Farrand, 2008). Este enfoque resalta la importancia de comprender la comunicación intercelular bacteriana para desarrollar nuevas estrategias de biocontrol más allá de los mecanismos antibióticos directos. La exploración de agentes de biocontrol microbianos que actúan a través de mecanismos como antibiosis, micoparasitismo, competencia por nutrientes y espacio, o la secreción de enzimas líticas, representa un área prometedora para el manejo integrado de la enfermedad de la agalla de la corona (Nguyen et al., 2025).
Mecanismos de acción de Agrobacterium radiobacter
La agrocin 84, producida por *A. radiobacter* K-84, se ha comercializado como un agente de control biológico eficaz desde 1973, especialmente contra *A. tumefaciens* en frutales de hueso (Sharma et al., 2017). Su estructura molecular, un análogo de nucleótido con sustituciones de metilo y glucofuranosa, le permite actuar como un «caballo de Troya», siendo transportada por cepas susceptibles de *A. tumefaciens* e interfiriendo con su metabolismo (Kim et al., 2006). Este compuesto inhibe específicamente la leucil-tRNA sintetasa en las células patógenas, interrumpiendo la síntesis de proteínas y, consecuentemente, su crecimiento y virulencia (Mousa & Raizada, 2015). A pesar de su éxito, la aparición de resistencia a agrocin 84 en poblaciones de *A. tumefaciens* y la posibilidad de transferencia de material genético han impulsado la búsqueda de nuevos mecanismos y agentes de biocontrol (Ajouz, 2009; Rooney et al., 2020). En este contexto, la investigación se ha extendido hacia la identificación de otros microorganismos antagonistas y la dilucidación de mecanismos de biocontrol alternativos, incluyendo la producción de diversos compuestos antimicrobianos y la colonización competitiva del nicho ecológico de la herida (Özaktan et al., 2016; Singh et al., 2017). Adicionalmente, se ha explorado el rol de las rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal como *Bacillus velezensis*, las cuales, mediante la producción de bacilisina y surfactina, pueden inhibir el crecimiento de *A. tumefaciens* y, por ende, el desarrollo de la enfermedad (Xu et al., 2025). Además de la producción de metabolitos antimicrobianos, los mecanismos de acción de los agentes de biocontrol también abarcan el antagonismo directo por exclusión de nicho, la comunicación microbiana a través de cooperación e interferencia, y la fitoestimulación de la planta, así como la secreción de enzimas líticas (Pedraza-Herrera et al., 2020). Estos mecanismos actúan de forma sinérgica para conferir una protección integral a la planta contra la infección por *A. tumefaciens*, disminuyendo la incidencia y severidad de las agallas (Gharsa et al., 2021). Sin embargo, a pesar del éxito inicial de los agentes de biocontrol basados en agrocin 84, se ha observado una eficacia limitada en ciertos cultivos económicamente importantes como las uvas (Frikha‐Gargouri et al., 2017). Esta limitación se atribuye en parte a la variación en la sensibilidad de las cepas de *A. tumefaciens* a la agrocin 84 y a la capacidad de las cepas patógenas de desarrollar resistencia mediante la adquisición del plásmido pAgK84, que codifica una leucil-tRNA sintetasa resistente (Chopra et al., 2016). En este sentido, la agrocin 84 inhibe la LeuRS de *A. tumefaciens* a través de un mecanismo novedoso que requiere ARNtLeu para su unión a esta enzima vital (Chopra et al., 2013). Así, la comprensión detallada de las interacciones moleculares entre agrocin 84 y la LeuRS ofrece vías para el diseño racional de nuevos agentes antimicrobianos que eviten los mecanismos de resistencia existentes.
Efectividad de Agrobacterium radiobacter en la prevención de la agalla de la corona
La evaluación de esta efectividad se centró en la reducción de la incidencia y la severidad de las agallas en las plantas tratadas, comparado con grupos control no tratados o tratados con agentes químicos convencionales. Se observó una disminución significativa en la formación de tumores en plantas que recibieron tratamientos con *A. radiobacter*, lo que sugiere un mecanismo de acción robusto para el control de *A. tumefaciens* (Etminani et al., 2024). Esta reducción se logra mediante la competición por nichos ecológicos o sustratos, la producción de aleloquímicos inhibitorios, y la inducción de resistencia sistémica en las plantas hospedadoras frente a una amplia gama de patógenos (Compant et al., 2005). Este proceso involucra la secreción de metabolitos secundarios y enzimas que interfieren con los mecanismos de virulencia del patógeno, así como la activación de respuestas inmunes innatas en la planta (Benchlih et al., 2025). Por ejemplo, la agrocin 84, un antibiótico producido por *A. radiobacter*, se ha demostrado eficaz en la reducción de tumores radiculares en frambuesas, aunque con limitaciones en el control a largo plazo (Pilić et al., 2023). Esta limitación se debe en parte a la transferencia horizontal de genes que confieren resistencia a la agrocin 84 a cepas patógenas de *A. tumefaciens* en el campo (Chopra et al., 2016). De hecho, la agrocin 84 inhibe la leucil-tRNA sintetasa de *A. tumefaciens*, la cual es esencial para la síntesis de proteínas bacterianas, y funciona como un «caballo de Troya» molecular que imita un sustrato derivado de tumores vegetales para ingresar a la célula agrobacteriana (Chopra et al., 2013). Además de la agrocin 84, otros agentes de biocontrol, como diversas especies de *Streptomyces*, son reconocidos por su capacidad de producir una amplia gama de compuestos antimicrobianos que suprimen el crecimiento de fitopatógenos, incluyendo *Ralstonia solanacearum* (Cieza-Barboza et al., 2025; Ebrahimi-Zarandi et al., 2022).
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